Pieni kultakalaprinsessa asuu meren uumenissa sisartensa ja velhoisänsä kanssa. Se karkaa kotoaan, kun isän silmä välttää ja ajautuu erään pienen kaupungin rantavesille.
Ihmisten roskaamissa rantavesissä kelluu kaikenlaisia jätteitä ja tavaraa ja kultakala luiskahtaa vahingossa tyhjänä ajelehtivaan lasipurkkiin juuttuen siihen kiinni.
Purkki ajautuu rantaan, josta sen löytää viisivuotias Sōsuke-poika, joka pelastaa pikkukalan rikkomalla lasipurkin. Hän saa rikkonaisesta lasista haavan, mutta kala nuolaisee veripisaran.

Sōsuke ihmettelee hauskan näköistä olentoa, vie sen turvaan aalloilta ja antaa sille nimeksi Ponyo.
Ponyokin ihastuu Sōsukeen ja tahtoo muuttua ihmiseksi leikkiäkseen aina Sōsuken
kanssa.
Ponyon isä, Fujimoto, ei pidä Ponyon ajatuksesta ollenkaan, vaan hän nappaa Ponyon takaisin meren uumeniin.
Itsepäinen Ponyo palaa kuitenkin takaisin uuden ystävänsä luo. Hän on toteuttanut unelmansa ja muuntanut itsensä ihmiseksi ihmeellisten voimiensa avulla.
Ponyon teoilla on mahtavia seurauksia, sillä taikuus tuo mukanaan maapalloa uhkaavan katastrofin, maapallon tasapaino on järkkymässä.

Sōsuken ja Ponyon on osoitettava keskinäinen rakkautensa, jotta maailma pelastuisi.

Ponyo rantakalliolla on tarina lapsuudesta, rakkaudesta ja merestä.